Evoluce hostitelskoparazitických
vztahů
Koevoluce
► Mode (1958)
► Janzen (1980) proces mezi vzájemně se ovlivňujícími
druhy, kde každý z interagujících druhů mění svou
genetickou strukturu jako odpověď v závislosti na
genetické změně svého partnera
► Thomspon (1994) proces reciproké evoluční změny
interagujících druhů
► koevoluční procesy na úrovni molekul, buněk, genů,
samec-samice, rodiče-potomstvo, druhy
► Její význam se odvíjí od frekvence výskytu interakcí mezi
partnery a dopadu na jejich reprodukční úspěšnost
Koevoluce
► Woolhouse et al. 2002. Nature Genetics 32: 569-577
► Reciproké, adaptivní genetické změny mezi interagujícími
druhy
► Koevoluce může být studována z pohledů:
- vzájemných fenotypových vlastností (rezistence a
infektivita)
- interagujících molekul parazita a hostitele
- genů nebo nukleotidových sekvencí
Koevoluce hostitelsko-parazitických interakcí
Schematická reprezentace
koevoluce s důrazem na
reciprocitu:
Změny ve frekvenci alel v
důsledku selekce u jednoho
druhu působí selekčně na druhý
druh - změny frekvence alel u
druhého druhu
Koevoluce
► Z pohledu evoluční parazitologie: koevoluce = společná
evoluce parazitů a jejich hostitelských druhů, během které
dochází k jejich vzájemnému ovlivňování
► V striktním slova smyslu – evoluce asociovaných skupin,
vyjádřená jako reciproká adaptace
► Asociace s komponenty makroevolučními (kospeciace) a
mikroevolučními (koadaptace)
Makroevoluce versus mikroevoluce
► Makroevoluce – vznik a vývoj vyšších taxonů než je druh
- pravidla, které determinují původ určité formy a
adaptivních změn
- změny druhové bohatosti uvnitř a mezi evolučními
skupinami, míra speciace a extinkce v dlouhém časovém
měřítku (dávné, neopakovatelné, jednorazové)
► Mikroevoluce – evoluční procesy uvnitř druhu
- krátkodobé, nedávné, stálé probíhající změny,
experimentálně studovatelné
- populační genetika, ekologie, etologie
Kospeciace
► makroevoluční proces
► odráží stupeň shody nebo neshody mezi fylogenezemi
hostitelů a parazitů
► V striktním slova smyslu: topologická shoda a stejná míra
molekulární divergence (stejná délka větví) u asociovaných
skupin
► Známé příklady: Fíky a jejich vosičky, Buchnera aphidicola
(symbiont) a mšice, australské jmelí a borovice, pytlonoši
(Geomyidae) a jejich vši
Koadaptace
► původně koakomodace
► procesy mikroevoluční
► zahrnují anagenezi a reciprokou adaptaci (scénář závodů
ve zbrojení)
► spojená s hostitelskou specifitou
Koevoluční modely v parazito-hostitelských
systémech
1. model alopatrické kospeciace
► paraziti a hostitelé sdílejí společný prostor a energii
► Přerušení toku genů mezi hostitelskými populacemi
 alopatrická speciacie hostitelů a parazitů
► kospeciace synchronní - speciace parazitů i hostitelů
probíhá simultánně
► kospeciace zpožděná - speciace hostitele nebo parazita je
zpožděná za speciací druhého
Koevoluční modely v parazito-hostitelských
systémech
2. Model sledování zdrojů
► založen na ekologickém konceptu
► paraziti sledují zdroje v průběhu evolučního času
► evoluce parazita představuje odpověď na změnu ve
zdrojích, které poskytuje hostitel
► hostitel změní zdroje, které vyhledává parazit  parazit
přechází evolučními změnami, které mu umožní využívat
nové zdroje
► změny u parazita nastanou po změnách, které proběhly ve
zdrojích poskytovaných hostitelem
Koevoluční modely v parazito-hostitelských
systémech
3. Model evolučního závodu ve zbrojení
► nejvíce striktní pohled na koevoluci - vzájemné adaptivní
odpovědi mezi hostiteli a parazity
► neustále probíhající evoluce mezi parazity a hostiteli agresivní
namíření jednoho proti druhému
► selekce parazita - vyšší využití hostitele, selekce hostitele více
úspěšné vyloučení parazita
► tento model součást konceptu hypotézy gen pro gen
Koevoluční modely v parazito-hostitelských
systémech – gen pro gen
► pro každý gen podmiňující rezistenci u hostitele existuje
odpovídající vhodný gen pro avirulenci u parazita
► rezistence hostitele je závislá na přítomnosti genu pro
rezistenci a odpovídajícímu genu pro avirulenci u parazita
► geny pro rezistenci a geny pro avirulenci = dominantní
geny
Genotyp hostitele
Genotyp parazita RR Rr rr
AA Rezistentní Rezistentní Vnímavý
Aa Rezistentní Rezistentní Vnímavý
aa Vnímavý Vnímavý Vnímavý
Koevoluční modely v parazito-hostitelských
systémech – závod ve zbrojení
► 1. parazit redukuje fitness hostitele
► 2. hostitel vytváří obranné mechanizmy proti parazitům =
mutace nebo rekombinace genů
► 3. hostitel s novým obranným mechanizmem zvyšuje
fitness a rozšiřuje se v populaci
► 4. objevuje se nový mutant nebo rekombinant v populaci
parazita - odolává obranným mechanizmům hostitele
► 5. nový mutant se šíří v populaci parazita, je schopný
vniknout do hostitele
► 6. cyklus se opakuje
Koevoluční modely v parazito-hostitelských
systémech – závod ve zbrojení
Koevoluce
► 4 pravidla
► Fahrenholzovo pravidlo (Stammer 1957, Dogiel 1964) fylogeneze
parazitů je zrcadlem fylogeneze hostitelů
Evoluční pasivita parazitů
► Szidatovo pravidlo (Szidat 1956, 1960) - čím je
„primitivnější“ hostitel  „primitivnější“ paraziti
► Eichlerovo pravidlo (Eichler 1941, 1948) - druhově bohatá
skupina hostitelů  větší počet parazitických druhů
Koevoluce
► Manterovo pravidlo (Manter 1955, 1966)
a) paraziti se vyvíjí mnohem pomaleji než jejich hostitelé
b) delší vazba na určitou hostitelskou skupinu  vyšší
specifita paraziti,
c) hostitelské druhy jsou parazitovány největším počtem
parazitických druhů v oblasti, kde pobývaly nejdéle. Pokud
je distribuce jednoho nebo dvou úzce příbuzných druhů
hostitelů disjunktivní a přesto u nich nalezneme stejné
parazity, pak areál jejich výskytu musel být v minulosti
souvislý.
Speciace parazitických druhů
► Speciace – evoluční proces vzniku jednoho nebo více druhů
z ancestrálního druhu
► 2 typy geografické speciace u parazitů
► Alopatrická speciace - v podmínkách nepřekrývajících se
areálů hostitelů
► Sympatrická speciace - v podmínkách překrývajících se
areálů hostitelů
► Kospeciace - speciace parazitů následuje speciaci hostitelů
► geograficiká izolace, reprodukční izolace, genetická
divergenci hostitelských populací
► Shodná topologie fylogenetických rekonstrukcí hostitelů
a parazitů (Fahrenholzsovo pravidlo)
Alopatrická speciace parazitů
Kospeciace
► hlodavci čeledi pytlonošovití
(Geomyidae) a ektoparazitické vši
► Msice a endosymbiotické bakterie
Sympatrická speciace parazitů
► hostitelský přeskok („host switch“)= kolonizace různých
hostitelských druhů, vznik multihostitelských parazitických
druhů
► intrahostitelská speciace = duplikace parazitů
Další koevoluční události v systéme parazit-
hostitel
speciace hostitele bez odpovídající speciace parazita:
neschopnost speciace „failure to diverge“
„sorting event“ – 1. extinkce parazita následuje po kospeciaci
2. parazit „zmešká loď“
Speciace kongenerických parazitů
► Speciace monogeneí
– vysoce hostitelsky specifická
- přímý vývojový cyklus
- vysoká morfologická diverzita
- vysoká druhová diverzita
- adaptace
- vysoký počet kongenerikých druhů (v rámci některých
rodů
- vysoký počet kongenerických druhů na hostiteli
Speciace kongenerických parazitů
► Př. Lamellodiscus (Monogenea) parazitující mořské ryby č. Sparidae
- starý rod
- vysoká vnitrodruhová morfologická variabilita sklerotizovaných částí
přichycovacího aparátu
- vysoká schopnost disperze mezi druhy č. Sparidae
rychlá speciace
Hostitelský přeskok
„host switch“
► Př. Rod Dactylogyrus –
- Cyprinidae
- vysoký počet druhově-
hostitelsky-specifických
- vysoký počet druhů
koexistujících na jednom druhu
hostitele
Intrahostitelská speciace
plus evoluce odlišné pozice
preferovaných nik
(mikrohabitatů)
Speciace kongenerických parazitů
► Gyrodactylus
- živorodá Monogenea schopná kolonizovat
širokou škálu sladkovodních a některých mořských ryb
- speciace „host switch“, adaptivní radiace
Speciace kongenerických parazitů
► Př. polystomní monogenea (Polystomatoinea)
- zvláštní skupinu endoparazitických monogeneí
- infikují převážně obojživelníky a sladkovodní želvy
Speciace kongenerických parazitů
Speciace kongenerických parazitů
► Př. polystomní Monogenea
- morfologicky velice podobní
- vysoce hostitelsky specifičtí
- preference pro různé niky
uvnitř hostitele
- „host switch“ a kospeciace
Vliv parazitů na evoluční biologii hostitelů
► Evoluci interakcí mezi hostiteli a parazity z perspektivy jiné
než koevoluce
► Role parazita
1. v evoluci pohlavního rozmnožování hostitele
2. v pohlavním výběru hostitele
3. v evoluci genetického polymorfismu hostitele
Role parazita v evoluci
pohlavního rozmnožování hostitele
► Hypotéza Červené královny
► „Nyní běžíš, abys zůstala na stejném místě.“ (Lewis Carroll
1872. Za zrcadlem a co tam Alenka našla)
► „ Na počátku byla jemná křehká bylinka, kterou občas
někdo sežral; na konci je trnitá a jedovatá obluda, kterou
také občas někdo sežere.“ (Jan Zrzavý a kol. 2004. Jak se
dělá evoluce: od sobeckého genu k rozmanitosti života)
► Hypotéza Červené královny - specifický typ hypotézy
evolučního závodu ve zbrojení
► přínos pohlavní reprodukce přes selekci na frekvenci závislé
namířené proti běžnému hostitelskému genotypu
► pohlavní rozmnožování a rekombinace  vzácné genotypy
schopné uniknout parazitům
► selekce zvýhodňuje hostitele se vzácnými genotypy
► vzácné genotypy stávají běžnými, paraziti jsou schopni
sledovat tyto genotypy v důsledku selekce na frekvenci
závislé
Role parazita v evoluci
pohlavního rozmnožování hostitele
Role parazita v evoluci
pohlavního rozmnožování hostitele
► Pohlavní reprodukce produkuje potomky s novými
genotypy – rezistence k parazitům
► Nepohlavní reprodukce produkuje potomky se stejnou
kombinací genů rezistence jako u rodičů - terč zvýšené
parazitace
► Př. Poeciliopsis monacha - partenogenetické formy
akumulovaly parazity mnohem rychleji než pohlavně se
rozmnožující formy
► Př. Nejběžnější genotypy asexuální formy Carassius gibelio
– vyšší počet parazitických druhů než u pohlavně se
reprodukující formy
Role parazita v pohlavním výběru hostitele
► Pohlavní výběr (sexuální selekce)
- přírodní výběr působící na expresi určitých fenotypů u
jednoho pohlaví (nejčastěji samců), které určují úspěšnost
při výběru partnera druhým pohlavím (nejčastěji samicemi)
 pohlavní dimorfizmus
př. velikost těla, velikost ocasu, zbarvení, parohy, hlasové
projevy
Pohlavní výběr vede k evoluci sekundárních pohlavních znaků
(sexuální ornamentace) Darwin (1971)
Dvě příčiny pohlavního výběru
1. kompetice mezi samci (na úrovní jedinců, na úrovni
spermii)
2. samičí preference (samice investují více do reprodukce)
Role parazita v pohlavním výběru hostitele
► Hypotéza handicapu (Zahavi, 1975)
► Exprese sekundárního pohlavního znaku
- představuje pro samce handicap
- samec s dobrou genetickou predispozicí se může s
handicapem vyrovnat
- indikuje kvalitu samce
- tvorba znaku je nákladná (energeticky, predace)
- samci s vyšší genetickou kvalitou mají nižší náklady a
větší výhody spojené s tvorbou znaku
Role parazita v pohlavním výběru hostitele
► Hamilton-Zuk hypotéza (1982)
► Sekundární pohlavní znak - indikátor účinnosti genů
rezistence vůči parazitům
► Samice preferují rezistentní samce – selekce vhodných
genů pro potomstvo (hypotéze dobrých genů)
► 3 předpoklady hypotézy:
1. exprese sekundárních pohlavních znaků u samců je
spojená s celkovým dobrým zdravotním stavem a vitalitou
2. u hostitelů dědičná rezistence vůči parazitům (důsledek
koevoluce)
3. negativní efekt parazitů na životaschopnost hostitele
(selekce rezistentních samců)
Role parazita v pohlavním výběru hostitele
Role parazita v pohlavním výběru hostitele
Poecilia reticulata
Infekce parazitem Gyrodactylus turbulli se
snižuje se zbarvením parazitovaných samců
– více atraktivní pro samičky
Samice vybírají zbarvené samce
(rezistence nebo předcházení transmise
parazita)
Samice infikované parazitem vykazují nižší
tendenci k preferencím samce
Intraspecifický test Hamilton-Zuk hypotézy
Role parazita v pohlavním výběru hostitele
Vlaštovka obecná (Hirundo rustica) a roztoči
1. Exprese ornamentace je spojená
s intenzitou parazitace
Samci s dlouhým ocasem mají méně roztočů
Samice preferují samce s dlouhým ocasem
2. Parazit ovlivňuje fitness hostitele
Mláďata s vysokou parazitaci jsou menší
a mají nižší přežívání
3. Dědičnost v rezistenci k parazitům
Potomstvo dlouhoocasých samců vykazovalo dědičnou rezistenci k roztočům
Intraspecifický test Hamilton-Zuk hypotézy
Intraspecifický test Hamilton-Zuk hypotézy
Reference Organism Parasite
Costly
Heritable
variation
Ornament depends
on parasite
Females choose males with
fewer parasites
Unique
prediction tested
Parasite
aggregation known
Zuk 1987, 1988 cvrček YES NO NO NO NO
Jaenike 1988 octomilka YES YES NO NO
Kennedy et al 1987 živorodka YES YES YES NO
McMinn 1990 živorodka YES NO
Milinski and Baker 1990 koljuška YES YES YES NO NO
Hausfater et al. 1990 rosnička YES YES NO NO
Tinsley 1990 ropucha YES NO NO NO
Ressel and Schall 1989 leguán YES YES NO NO
Hilgarth 1990 bažant YES YES YES YES NO NO
Zuk et al . 1990 slepice YES YES YES YES NO NO
Johnson and Boyce
1990
tetřev MAYBE YES YES NO NO
Gibson 1990 tetřev NO NO NO NO NO
Clayton 1990 holub YES NO NO
Moller1990 vlaštovka YES YES YES YES NO NO
Borgia1986; Borgia and
Collis 1989
Lemčík
hedvábný
YES YES YES NO NO
Pruett-Jones et al. 1990 rajka YES YES NO NO
Hamilton-Zuk hypotéza v interspecifických studiích
Correlation Observed Between Brightness And
Reference Organism Prevalence Intensity Diversity Phylogenetic
Effects
Contolled
Alternative
Factors
Considered
Info On H-p
Interaction
Hamilton and
Zuk 1982
North American passerines
(plumage bright.and song
complexity)
YES NO NO NO
Read 1987 European passerines (plumage
bright.)
YES NO NO NO
Read and
Harvey 1989
North American passerines
(plumage bright.)
NO YES NO NO
Read and
Weary 1990
North American passerines (song
complexity)
NO YES NO NO
Zuk 1990 Neotropical birds (plumage
characters)
YES NO NO
Pruett- Jones
et al. 1991
New Guinea birds (plumage
characters)
YES NO YES YES YES NO
Weathe rhead
et al.
Wood warblers NO NO NO YES NO
Ward 1988 British fish (degree dimorph) YES
Cabana and
Chandler
1991
British + NA fish
Lefcort and
Blaustein
1991
Lizards (brightness) NO (neg correl) NO YES YES NO
► Problém s testováním hypotézy v interspecifických studiích
► Reverzní kauzalita: zbarvení může přitáhnout parazity
(druhy více zbarvené můžou více přitahovat ektoparazity
nebo druhy, které více investují do zbarvení, investují méně
do rezistence k parazitizmu)
► Ekologická korelace: zbarvení a parazitizmus mohou být
spojeny s jiným faktorem (polygynie, typ hnízd)
► Falzifikace: v případě, že korelace není zaznamenána, jsou
data dostatečná pro odmítnutí hypotézy?
► Potřeba kontroly pro fylogenetické vztahy
Hamilton-Zuk hypotéza v interspecifických
studiích
► 3 modely parazity zprostředkované sexuální selekce
► 1. samice nevybírají partnery infikované parazity přenášené
přímým kontaktem
► 2. samice vybírá zdravého a životaschopného samce, který
jí pomůže se o potomstvo postarat
► 3. samice si vybírá rezistentního samce, aby získala geny
rezistence pro potomstvo (= vyšší životaschopnost
potomstva) - model „dobrých genů“
Role parazita v pohlavním výběru hostitele
Proč jsou neparazitování samci lepší?
Úspěch samců
při páření se
snižuje se
zvyšující se
intenzitou
parazitace
Samice vybírají svoje partnery na základě sekundárních pohlavních znaků (zbarvení):
1. Hamilton & Zuk hypotéza – dědičná rezistence vůči parazitům pro potomstvo
2. Hypotéza vyhýbání se parazitizmu – parazit nemá efekt na expresi sexuální
ornamentace, samice detekuje parazity a vyhýbá se kontaktu s parazitovaným
samcem
3. Hypotéze indikátoru nákazy – samice se vyhýbají kontaktu s parazitovanými samci,
aby se chránily před infekci samy sebe a své potomstvo (infekce je přenosná na
potomstvo)
Role parazita v pohlavním výběru hostitele
► Hypotéza handikapu imunokompetence (Fostad a Kartet,
1992)
- mechanizmus vysvětlení pohlavního výběru
- kompromis mezi náklady a užitky při vysokých hladinách
testosteronu
- dualistický charakter testosteronu
1. zvyšují expresi sekundárních pohlavních znaků
2. snižují rezistenci a potlačují imunitní obranyschopnost
organismů (indukce imunosupresivního efektu)
► Handikap imunokompetence
► Samice vybírá samce s výraznými sekundárními pohlavními
znaky, co indikuje kvalitu imunitního systému navzdory
imunosupresi testosteronem
► exprese sekundárních pohlavních znaků je v kompromisu s
imunitou, ale silní samci jsou pořád životaschopní a
rezistentní k parazitaci
Role parazita v pohlavním výběru hostitele
Příklady studii vztahu imunitní odpovědi a
sexuální selekce